3 октября 1986 года, находясь в районе Бермудских островов, во время выполнения манёвра проверки отсутствия слежения ракетная шахта номер 6 полностью разгерметизировалась и в неё хлынула вода. Попытки откачать воду результата не достигли. Всё развивалось по тому же сценарию, что и в 1973 году — образовалась взрывоопасная смесь из компонентов ракетного топлива. В связи с этим офицер по ракетному вооружению Петрачков предложил всплыть до глубины 50 м, заполнить ракетную шахту водой и выстрелить ракету аварийным запуском маршевых двигателей. Смена глубины была необходима, чтобы защитить ракету от разрушения в ракетной шахте под действием высокого водяного давления. Для заполнения ракетной шахты водой необходимо примерно 5 минут. Времени не хватило и ракета взорвалась ещё в шахте. Взрыв разрушил внешнюю стенку прочного корпуса и плутониевые боеголовки ракеты. Некоторые части ракеты вылетели в море, некоторые упали внутрь крейсера и, в реакции с водой, начали производить ядовитые газы.
Через пробоину на ракетной палубе, примерно в середине корпуса крейсера, поступила вода, в результате чего корабль мгновенно "провалился" на глубину порядка 300 метров, что составило почти максимально допустимую глубину погружения. В момент взрыва крейсер дрейфовал и рули были в нейтральном положении. Когда лодка "провалилась" до глубины 350 метров, командир Британов решает продуть все цистерны, чтобы избавиться от балластной воды. Одновременно были запущены винты для выполнения режима экстренного всплытия, когда лодка по крутой траектории стремится к поверхности воды. Через две минуты после взрыва К-219 выскочила на поверхность воды.
Экипаж покинул полузатопленный загазованный четвёртый (ракетный) отсек и задраил герметичные переборки. Образовавшаяся азотная кислота не успела разъесть резиновые уплотнения перегородок к носу и корме крейсера. Из-за ядовитых газов лодка фактически была разделена на две независимые половины: командный и торпедный отсек в носу были изолированы ракетным отсеком от медицинского, реакторного, контрольного и турбинного отсеков в корме.
Экипаж как в носовых, так и в кормовых отсеках надел дыхательные аппараты и постарался удалиться на безопасное расстояние от места взрыва. Вскоре термометр системы охлаждения ядерного реактора ВМ-4 показал резкое повышение температуры охлаждающей жидкости первого контура реактора. Всё указывало на то, что возможно расплавление активной зоны реактора. Кроме того, ничего не дала попытка заглушить реактор с пульта управления главной энергетической установкой: разогретый до высокой температуры газ мог разорвать трубы управления аварийной регулирующей кассетой (компенсирующей решёткой) или высокой температурой был повреждён механизм управления компенсационной решёткой. В этом случае возможно только вручную заглушить реактор, для чего члены экипажа должны войти в реакторный отсек и проводить манипуляции непосредственно с реактором. Это также означает, что они получат значительную дозу радиоактивного облучения. Находившиеся на борту костюмы радиационной защиты были предназначены для ремонтных работ в системе охлаждения реактора, но никак не в реакторной камере.
Командир реакторного отсека старший лейтенант Николай Беликов и 20-летний спецтрюмный матрос Сергей Преминин вошли в реакторную выгородку, чтобы вручную опустить компенсирующие решётки. Температура в камере достигала 70 °C. До того, как упасть без сознания, Беликов смог опустить три из четырёх компенсирующих решёток. Это была тяжёлая физическая работа, поскольку в нечеловеческой жаре направляющие решёток прогнулись. Дважды Преминин входил в камеру, прежде чем он смог опустить последнюю, четвёртую решетку. Расплавление активной зоны реактора было предотвращено. Но ни Преминин, ни матросы не смогли открыть перекосившийся от жара люк отсека, разделяющего реакторную выгородку от контрольного поста. Преминин погиб от жары в отсеке, а матросы были вынуждены отступать дальше в корму, поскольку лодку продолжал заполнять ядовитый оранжевый газ.
В это же время К-219 установила контакт с ближайшим к месту трагедии советским рефрижератором "Фёдор Бредихин" Латвийского морского пароходства. Первыми в район аварии подошли советские транспортные суда : рефрижератор "Фёдор Бредихин" Латвийского морского пароходства, лесовоз "Бакарица" Северного морского пароходства, танкер "Галилео Галилей" Новороссийского морского пароходства, сухогруз "Красногвардейск" и ролкер "Анатолий Васильев" Балтийского морского пароходства (БМП). Позже в район аварии прибыли буксир ВМС США USNS "Powhatan" (T-ATF-166) и подводная лодка USS "Augusta" (SSN-710). Кроме того, в небе постоянно находился патрульный самолет Р-3С Orion с американского опорного пункта на Бермудских островах.
Вскоре рефрижератор "Фёдор Бредихин" и лесовоз "Бакарица" ушли в порты назначения. К этому моменту как командованию ВМС США, так и командованию ВМФ СССР было очевидно, что К-219 придется буксировать. Основная работа по взаимодействию с экипажем К-219 велась экипажами "Красногвардейска" и "Анатолия Васильева". Экипаж танкера "Галилео Галилей" их подстраховывал. Американцы на самом деле были готовы помочь, хотя имели собственные планы в отношении терпящего бедствие корабля и его вооружений, однако для советского командования возможное принятие американской помощи было бы признанием собственной беспомощности. В первые часы после прихода советских транспортных судов экипаж К-219, за исключением командира Британова И. А. и аварийной партии, был принят на сухогруз "Красногвардейск" и ролкер "Анатолий Васильев". С 3 по 6 октября аварийные партии К-219, базируясь на "Красногвардейске" и на "Анатолии Васильеве", боролись с огнём и водой в отсеках АПЛ. Миссию буксира выполнял сухогруз "Красногвардейск".
С двух самолётов Ту-95, вылетевших из-под Калининграда и летевших более суток, были сброшены контейнеры с запасными частями и оборудованием. Часть контейнеров разбилась при ударе о воду, и их содержимое пошло на дно. Уцелевшие контейнеры были подобраны и доставлены на "Красногвардейск", из-за чего была приостановлена почти на сутки подготовка к буксировке и сама буксировка К-219. В контейнерах находились изолирующие дыхательные аппараты, причём почти все — без запаса регенерирующих патронов.
В связи с непрерывным распространением ядовитого газа на борту К-219 было принято решение эвакуировать экипаж. На борту крейсера остался только командир Британов, с оружием в руках защищавший подлодку от возможного захвата американскими военными. Первоначально планировалось доставить экипаж К-219 в Советский Союз на "Красногвардейске", одновременно поручив ему буксировку аварийной АПЛ. В каютах и судовых помещениях "Красногвардейска" были размещены почти все члены экипажа К-219, за исключением командира и аварийной партии, находящихся на подводном крейсере. С "Анатолия Васильева" на "Красногвардейск" переправили достаточное количество продовольствия, чтобы обеспечить питанием судовой экипаж и моряков К-219, но потом продукты вернули обратно.
Экипаж К-219 в количестве 115 человек на ролкере "Анатолий Васильев" был доставлен в столицу Кубы Гавану, а оттуда специальным авиарейсом — в Москву.
6 октября "Красногвардейск" буксировал К-219 в восточном направлении. Ночью по неясным причинам буксирный трос оборвался и подводный корабль ушёл на глубину более 5 тысяч метров, унеся с собой порядка 14 ракет с ядерными боеголовками и два ядерных реактора. Сухогруз "Красногвардейск" почти неделю дежурил в районе гибели К-219. Члены экипажа измеряли дозиметром радиоактивность морской воды и вели наблюдение за поверхностью океана. Радиоактивность оказалась в норме, всплывших предметов не обнаружили.
На борту К-219 погибли четыре человека, спасено 115.

По возвращении в Советский Союз командир Британов ожидал суда в Свердловске до мая 1987 года, когда при новом Министре Обороны СССР Дмитрии Язове с него были сняты все обвинения. Однако с флота И. Британов был уволен.

Обломки К-219 находятся на глубине порядка 5500 метров.